一条天皇の御代のこと。都では、身分の高い家の姫君たちが、次々と姿を消していた。池田中納言の姫君も行方知れずとなり、陰陽師の安倍晴明に占わせると、「丹波の国、大江山に住む鬼の仕業である」という。
天皇は、源頼光に鬼の退治を命じた。頼光は、渡辺綱、坂田金時、碓井貞光、卜部季武の四天王と、藤原保昌を率いて出発した。一行は、八幡、住吉、熊野の神々に祈りを捧げ、鬼に怪しまれないよう山伏の姿に身を変えて、大江山に分け入った。
山の中で、一行は三人の老人に出会った。老人たちは、「これは神便鬼毒酒という酒です。鬼が飲めば力を失い、人が飲めば薬となります」と言って酒を授け、さらに頼光に星兜を与えた。老人たちは、実は一行が祈った神々の化身であった。
さらに進むと、谷川で、血のついた着物を洗って泣いている娘がいた。都からさらわれてきた花園中納言の姫君であった。姫君は、鬼たちが娘たちの血を飲み、肉を食べていることを話し、鬼の住む城への道を教えた。
鉄の門のある鬼の城に着くと、一行は山伏だと名乗って一夜の宿を求めた。鬼の頭領、酒呑童子は、一行を迎え入れて酒宴を開いた。童子は、自分がもとは越後の生まれで、比叡山にいたが追い出され、この山に移り住んだという身の上を語った。
頼光は、「私たちも酒を持っています」と、神便鬼毒酒を勧めた。童子と鬼たちは喜んで飲み干し、やがて酔いつぶれて寝入ってしまった。
一行は、山伏の衣を脱いで鎧をつけ、童子の寝所へ忍び込んだ。童子は、身の丈五丈（約十五メートル）もある、恐ろしい鬼の姿に戻って眠っていた。頼光が刀を振り下ろして童子の首を斬り落とすと、首は天に舞い上がり、頼光の頭に食らいついた。しかし、星兜に守られて、頼光は無事であった。
一行は残りの鬼たちも退治し、捕らわれていた姫君たちを救い出して、都へ凱旋した。人々は頼光たちの武勇をたたえ、天皇から厚い褒美が与えられた。